Wychowywał się w rodzinie górniczej, uczył się w Technikum Górniczym. Jednocześnie trenował w drużynie juniorów Concordii Knurów, skąd trafił do pierwszego zespołu, występującego w III lidze. Dzięki udanym występom zwrócił na siebie uwagę trenerów innych śląskich drużyn, grających w wyższych ligach, m. in. Górnika Zabrze. Ostatecznie jednak, wiosną 1996 trafił do Sokoła Tychy, dokąd sprowadził go trener Bogusław Kaczmarek. Udana postawa w rundzie wiosennej zaowocowała powołaniem przez selekcjonera Antoniego Piechniczka do reprezentacji Polski na mecz z Rosją w czerwcu 1996, w którym jednak nie wystąpił i na debiut reprezentacyjny musiał czekać do 1998.

Wielkim zawodowym awansem był transfer w przerwie letniej w 1996 do holenderskiego klubu Feyenoord Rotterdam. Jednak w swoim pierwszym sezonie w lidze holenderskiej musiał pogodzić się z rolą rezerwowego, ponieważ pierwszym bramkarzem Feyenoordu był wtedy reprezentant Holandii Ed de Goey. Po odejściu de Goey'a do Chelsea Londyn w 1997 stał się pierwszym bramkarzem drużyny Feyenoordu. W 1999 wywalczył mistrzostwo Holandii. Wybierany był również najlepszym bramkarzem i najlepszym piłkarzem ligi holenderskiej.

25 lutego 1998 zadebiutował w reprezentacji Polski w meczu z Izraelem. Ponieważ jednak selekcjoner Janusz Wójcik stawiał wtedy na innych bramkarzy - przede wszystkim na Adama Matyska i Kazimierza Sidorczuka - następny mecz w barwach narodowych rozegrał dopiero w 1999. Na stałe do reprezentacji Polski trafił dopiero po objęciu funkcji selekcjonera przez Jerzego Engela w 2000.

Udana postawa w meczach eliminacji Mistrzostw Świata oraz w rozgrywkach klubowych w barwach Feyenoordu zaowocowała ofertami z wielu znanych europejskich drużyn. Według spekulacji prasowych proponowano mu grę m. in. w Barcelonie, Realu Madryt, Arsenalu Londyn i Manchester United. Ostatecznie pod koniec sierpnia 2001 przeniósł się do Liverpool F.C. - jednego z czołowych klubów angielskich.

W tym samym czasie wywalczył z reprezentacją Polski awans do Mistrzostw Świata w Korei Południowej i Japonii. Na nieudanym dla polskich piłkarzy turnieju finałowym w 2002 wystąpił w 2 meczach, w trzecim został zastąpiony przez Radosława Majdana. Pozostał jednak pierwszym bramkarzem reprezentacji Polski, występując w meczach drużyny narodowej prowadzonej przez Zbigniewa Bońka i Pawła Janasa. Do chwili obecnej w barwach narodowych rozegrał 53 spotkania.

Nie bez problemów odbywał się jego pobyt w Liverpool F.C. W wielu meczach zdarzało mu się popełniać błędy, w związku z czym brytyjska prasa mocno go krytykowała i sugerowała, że powinien zostać zastąpiony przez któregoś z młodszych bramkarzy. W sezonie 2004-2005 udało mu się jednak zdobyć zaufanie trenera Rafaela Beniteza, który mimo popełnianych błędów wystawiał go w najważniejszych meczach drużyny. Wystąpił również w finałowym meczu Ligi Mistrzów z AC Milan 25 maja 2005, w którym dzięki dwukrotnej obronie w serii rzutów karnych przyczynił się do zdobycia przez F.C.Liverpool Pucharu Europy , stając się jednocześnie trzecim Polakiem, po Zbigniewie Bońku i Józefie Młynarczyku, który zdobył to trofeum.

Od rundy jesiennej sezonu 2005-2006 jest rezerwowym bramkarzem Liverpool F.C. Przedmiotem medialnych spekulacji była możliwość transferu m. in. do Benfiki Lizbona lub 1. FC Köln w przerwie zimowej sezonu. Do transferu jednak nie doszło i Dudek pozostał rezerwowym bramkarzem Liverpool F.C. Jednocześnie coraz głośniej mówi się o jego konflikcie z Rafaelem Benitezem. W związku z nieustabilizowaną sytuacją w klubie wyjazd Dudka na Mistrzostwa Świata w Niemczech stanął pod znakiem zapytania.

Dudek i jego żona Mirella pobrali się w czerwcu 1996, mają syna Aleksandra (ur. w grudniu 1996), oraz córkę Wiktorię (urodzoną w styczniu 2006). Jerzy ma także dwóch braci. Jednym z nich jest Dariusz Dudek, grający w Odrze Wodzisław.